ローレンスとテメレアが世界のドラゴンを救うために命を賭した代価は、国家への反逆罪だった。死刑宣告を受けて英国艦ゴライアス号の監獄に閉じ込められたローレンスと、世間から隔絶された落ちこぼれドラゴンのたまり場、ペナヴァンの繁殖場に追いやられたテメレア。一方で、英国本土にはついにフランス軍が上陸し、じわじわと侵攻を開始していた。この国家存亡の危機に、ローランド空将は、ローレンスの処刑を引き延ばし、テメレアとともに出征させることを提案、決議する。そんな折、ゴライアス号がフランス軍に襲撃され、沈没する。かろうじて脱出したローレンスだったが、ゴライアス号沈没の情報を得たテメレアは、信頼関係を築いたペナヴァンの仲間たち60頭をごっそり引き連れて、繁殖場をあとにする。果たして両者は再会できるのか、いつも面倒を引き起こす火噴きドラゴン、イスキエルカも合流し、本土奪還へ向け白熱の火蓋が切って落とされる。